故事描述在称为布雷斯提尔的世界，名为“吉尔多”的巨大组织独霸了航空技术，企图利用手中强大的科技力量控制世界。这个世界的两大国家安纳托雷和度西斯处于交战状态，为了争夺霸权，两国都委托吉尔多设计空中战舰，并且由吉尔多统一提供引擎。两名拥有一艘Oneship的飞行员克劳斯·沃克和拉维·海特，他们经营空运业务。两人在一次飞行器事故中救了名叫做艾尔维斯·汉密尔顿的少女，并且将她送往空中战舰西耶瓦那，从而卷入到悠关世界存亡的大战中去......
这次的故事从“声音”开始。高中生山吹有恓为了寻找初中时沉迷的电台主播而专注于声音。某天从学校广播中听到了确信是本人的声音。但是冲到广播室才发现有四个人在内，而且梦想也能对应上，为了找出真身告诉她自己的心意，有恓开始了行动。
本片改编自TYPE-MOON出品的文字冒险类游戏《Fate/stay night》，是该游戏最终路线“HF线”动画剧场版全三部作品中的第二章。通过女主角间桐樱的视角，讲述了御主和英灵为了得到可以实现一切愿望的圣杯而相互厮杀的一场战争。 时隔10年在冬木市爆发的这场“圣杯战争”中，因被称为“圣杯战争”御三家之一的间桐家的当家·间桐脏砚的参战而变得更畸形、扭曲和恶化。作为御主参战的卫宫士郎也在战斗中负伤还失去了英灵Saber，尽管如此士郎为了守护间桐樱，并没有从战斗中引身退出。而担心士郎身体的樱，自己也无法逃离魔法师的宿命……
帝国历四八六年，宇宙历七九五年的二月，帝国军为报复去年末同盟军的大规模进攻，而以米肯贝尔加元帅为司令，组成拥有大小三万五千四百艘舰艇的讨伐军。同盟军则展开了三万三千九百艘舰艇的迎击阵容，以罗波斯元帅为司令。其中同盟军第十一舰队司令何兰多中将率军长枪突入帝国军阵线，左冲右击，战果丰硕，不料，他却遇上了莱因哈特......
