故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
走りで最強を目指すと豪語するジャングルポケットは＜トゥインクル・シリーズ＞でのフジキセキの走りに衝撃を受け、レースの世界に飛び込む。 トレーナーと共にデビューを果たしやジャングルポケットは、一生に一度しか走れない栄誉あるクラシック三冠レースに挑む。 しかしそこに立ちふさがったのはアグネスタキオンやマンハッタンカフェといった同世代のライバルたちだった。 新時代の扉を開く熱き戦いが、いま始まる―。
迪尔（冈本信彦 配音）是一位小有名气的冒险者，拥有冷静的头脑和强健的体魄，以及无量的前途。一次偶然中，正在执行讨伐魔兽的任务的迪尔，在森林里邂逅了脏兮兮又可怜巴巴的女孩拉缇娜（高尾奏音 配音），虽然拉缇娜是魔族的后代，但是迪尔不忍心看到她孤身一人无家可归，于是决定收养她。就这样，拉缇娜成为了迪尔的养女。 拉缇娜的存在让深藏在迪尔体内的父性彻底的爆发了。而善良可爱的拉蒂娜也很快就交到了好朋友——拥有领袖气质的克洛伊（桑原由气 配音）、外表年幼内心成熟的希尔维亚（高野麻里佳 配音）、正直勇敢的鲁迪（田村睦心 配音）。
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当积雪完全融化后，关东地区的飚车手之间渐渐流传起了一个传闻，在Internet上出现了一个由群马的飚车手所建立的网站，向整个关东地区征集对手并扬言要达成“关东最速计划”，甚至还十分专业地把赛道等资料罗列出来，该网站也就是那个车队的名字叫做“Project D”！ 枥木县S市“SEVEAN STARS”车队便是“D计划”远征的第一站。末次澈是“SEVEAN STARS”下山道最快的车手，也是个非常有趣的人。为了备战他特意向女友借钱购置新轮胎，结果女友生气地警告他如果输了的话就要放弃赛车，为两人的将来好好做打算。终于到了周末，出现在末次他们眼前的是黑白相间的86、黄色的FD以及一台印着“Project D”的白色面包车。
